Пегги училась в средней школе в Кройдоне, затем - в лондонской Центральной школе речи и драмы. По окончании школы Эшкрофт разделила со своим одногодкой Лоренсом Оливье награды лучшему студенту и студентке. В 1926 г. актриса дебютировала в Бирмингемском репертуарном театре. Первого успеха Эшкрофт добилась ролями в пьесах "Еврей Зюсс" Пауля Корнфельда (1929) и "Отелло" Шекспира (1931). Настоящая популярность к ней пришла в 1934 г., когда Пегги сыграла Джульетту в постановке "Ромео и Джульетта" (вместе с Лоренсом Оливье и Джоном Гилгудом, исполнявшими роли Ромео и Меркуцио попеременно).

В 1928-33, 1940, 1950-51 годах выступала в театре "Олд Вик". С момента основания Питером Холлом в 1960 году в Стратфорде-на-Эйвоне Королевского шекспировского театра Пегги была его ведущей актрисой. Телевизионные и кинороли Эшкрофт были редкими, но запоминающимися. Одним из первых фильмов с её участием был "39 ступеней" (1939).

Наиболее известной стала её роль в фильме "Поездка в Индию" в 1984 году. За исполнение роли миссис Мур актриса была удостоена премии "Оскар" за лучшую женскую роль второго плана, став при этом самой пожилой актрисой, удостоенной это премии - Эшкрофт было 77 лет. Эта же роль принесла ей премии "Золотой глобус" и BAFTA. На телевидении известной стала её роль в британском мини-сериале "Драгоценности в короне", за которую актриса получила премию BAFTA как лучшая телевизионная актриса.

Эшкрофт трижды была замужем, её вторым мужем (1934-36) был режиссёр Фёдор Комиссаржевский, брат Веры Комиссаржевской. У неё было двое детей от третьего мужа. В 1951 г. Эшкрофт был присвоен титул Командор Британской империи, а в 1956 г. она была введена в ранг Дамы-Командора. Пегги Эшкрофт умерла в Лондоне в результате инсульта. Её имя было увековечено на мемориальной плитой в ​​Уголке поэтов Вестминстерского аббатства.
 

Имя Эдит происходит от древнеанглийского Eadgyð, состоящего из элементов ead - "богатство" и gyð - "война". Имя Маргарет (Пегги - уменьшительное) происходит от латинского названия жемчуга. Имя Эмили - латинского происхождения, означает "старательная, сильная" или "соперница". Фамилия Эшкрофт происходит от среднеанглийских слов asche - "ясень" и croft - "заграждение".